Авдотья (Дуня) Андреевна Смирнова родилась 29 июня 1969 года в Москве в семье режиссера Андрея Смирнова и актрисы Натальи Рудной.

Внучка известного советского писателя Сергея Смирнова, автора романа "Брестская крепость".

После школы поступила в МГУ на филологический факультет, однако учебу бросила.

В середине 1980-х годов Авдотья Смирнова сотрудничала в журналах Самиздата "Урлайт" и др. Параллельно работала арт-менеджером, участвовала в качестве шоумена в концертах московских независимых рок-групп.

В разное время Авдотья Смирнова работала журналистом в "Коммерсанте", книжным обозревателем журнала "Афиша" и в журнале "Столица".

С начала 1990-х годов начала писать сценарии для художественных и документальных фильмов.

В 1992 году вышел первый фильм по ее сценарию — документальная лента Алексея Учителя "Последний герой", посвященная лидеру группы "Кино" Виктору Цою.

Затем были сценарии к фильмам "Баттерфляй" (1992), "Мания Жизели" (1995), "8 1/2 долларов" (1999), "Дневник его жены" (2000), "Прогулка" (2003), "Глянец" (2007). За фильм "8 1/2 долларов" режиссера Григория Константинопольского была удостоена приза кинокритиков "Золотой Овен".

В 2006 году на экраны вышла первая режиссерская работа Авдотьи Смирновой — фильм "Связь". За эту ленту Авдотья Смирнова получила премию фестиваля "Кинотавр" в номинации "Лучший дебют".

В 2008 году по своему сценарию Смирнова сняла фильм "Отцы и дети", в 2011 году — "Два дня", в 2012 году — "Кококо". Лента была удостоена гран-при фестиваля "Золотой феникс" (2012) в Смоленске и спецприза на кинофоруме в Ташкенте (Узбекистан, 2013).

С 2002 года Автотья Смирнова вместе с писателем Татьяной Толстой вела программу "Школа злословия" на канале НТВ. В мае 2014 года стало известно, что передача не будет выходить в новом телевизионном сезоне.

В 2004 году Смирнова совместно с Татьяной Толстой выпустила книгу "Кухня "Школы злословия".

В 2012 года Авдотья Смирнова стала учредителем Фонда содействия решению проблем аутизма в России "Выход".

Смирнова была замужем за искусствоведом Аркадием Ипполитовым. От этого брака у нее есть сын Данила. В 2012 году она вышла замуж за главу корпорации "Роснано" Анатолия Чубайса.